曾經,來自海洋的神秘敵人“塞壬”向人類發起了猛烈的進攻,“碧藍航線”的少女們憑借著她們鋼鐵般的意志與敵人奮勇作戰,最終擊敗了對手,守護了人類。然而,隨著時間的流逝,碧藍航線內部因為理念的差異逐漸產生分化,衍生出了名為“赤色中軸”大的對立陣營。 被稱為“灰色的幽靈”的最強英雄企業(石川由依 配音)、每天都迷迷糊糊但關鍵時刻意外的頂用的拉菲(長繩麻理亞 配音)、雖然年紀不大但成熟體貼的大黃蜂(山本希望 配音),個性好強但心地善良的哈曼(伊藤明日香 配音),面對動蕩的時局,當這些少女們再一次被推上戰場,會發生怎樣的故事呢?